在古老的日本战国时代，犬夜叉——一个半妖半人的少年，与人类少女日暮戈薇相遇。戈薇偶然间闯入了现代与战国时代的交界之处——神社的枯井中，意外地将四魂之玉的碎片带到了战国时代。这颗拥有强大力量的四魂之玉，吸引了无数妖怪的觊觎。为了保护四魂之玉不落入邪恶之手，并寻找将戈薇送回现代的方法，犬夜叉与戈薇踏上了寻玉之旅。

旅途中，他们遇到了各种各样的挑战。为了收集散落在各地的四魂之玉碎片，犬夜叉和戈薇结识了同样拥有四魂之玉碎片的巫女桔梗以及犬夜叉的兄长杀生丸。众人携手对抗强大的敌人，克服重重困难，逐渐揭开了四魂之玉背后的秘密。在这场冒险旅程中，犬夜叉和戈薇之间也产生了深厚的情感纽带。